Ein verheerender Krieg hat die Erde in ein wüstes Ödland verwandelt, auf dem sich ein Pilzwald ausbreitet, dessen Sporen für den Menschen hochgiftig sind. Eine der wenigen noch existierenden Zivilisationen lebt im Tal der Winde, dessen natürliche Aufwinde verhindern, dass giftige Pilzsporen dorthin gelangen. Nausicaä ist die Prinzessin dieses Volkes und sie besitzt die seltene Gabe, die Gefühle und Gedanken der Tiere zu verstehen sowie mit der fremdartigen Flora und Fauna zu kommunizieren. Als ein anderes Volk das Tal erobern will, ist Nausicaä die letzte Hoffnung: Im Bestreben, eine friedliche Koexistenz zu erreichen, kämpft Nausicaä verzweifelt mit allen ihr zur Verfügung stehenden Mitteln und wird so zur Botschafterin einer uralten Prophezeiung.

Das Imperium des Schwarzen Nebels attackiert die Erde und droht damit den Planeten mit einer Bombe die sie auf der Erde platziert haben in die Luft zu sprengen wenn Sie sich verteidigen sollten. Die Hoffnung der Erde ruht auf der Besatzung der Yamato, die sich zum Heimatplaneten des Imperiums aufmachen um einen Weg zu finden die Bombe noch rechtzeitig zu entschärfen bevor es zu spät ist

Die alleinerziehende Mutter Matsubara Yoshimi (Hitomi Kuroki) hat allerlei um die Ohren. Nicht nur kämpft sie mit ihrem Mann um das Sorgerecht für die gemeinsame Tochter Ikuko (als 6-Jährige: Rio Kanno, als 16-Jährige: Asami Mizukawa) und befindet sich verzweifelt auf der Suche nach einer Arbeit. Auch der Umzug in eine neue Wohnung bringt allerlei Probleme mit sich. So entdeckt sie einen Wasserfleck an der Decke ihres Schlafzimmers. Nachdem sich der Hausmeister offensichtlich nicht darum kümmert, tropft es schon bald von der Decke. Doch das herabtropfende Wasser scheint eine tiefere Bedeutung zu haben, denn es häufen sich unheimliche Ereignisse. Eine Kinderhandtasche taucht immer wieder auf, vom Dach her erklingen mysteriöse Geräusche und ein Mädchen in einem Regenmantel erscheint immer wieder. Yoshimi begreift, dass sie und ihre Tochter in Gefahr sind und versucht, das Rätsel zu lösen.

Matsumoto verlässt seine Geliebte Sawako, die daraufhin einen Selbstmordversuch unternimmt. Da kehrt er zu der inzwischen unheilbar Kranken zurück und bindet sie mit einer roten Kordel an sich. Für immer vereint, streifen die beiden als Bettlerpaar durch die Straßen. Auch Yakuza-Boss Hiro ließ einst seine Geliebte zurück. 30 Jahre später wartet sie immer noch jeden Samstag mit seinem Mittagessen auf der Parkbank. Andernorts opfert Nukui seinem Idol Haruna freiwillig das Augenlicht, um seine unerschütterliche Liebe zu beweisen.