Brunhilde ist ein Fischmädchen, das nicht nur zaubern kann - es ist auch verdammt neugierig. Eines Tages gelingt es ihr, mithilfe einer Qualle an die Wasseroberfläche zu kommen. Doch dort verfängt sie sich in einem Marmeladenglas, aus dem ihr der aufgeweckte Junge Sosuke heraushilft. Der Fünfjährige ist von dem Fischgeschöpf, das er als Goldfisch bezeichnet, sofort angetan, tauft es auf den Namen Ponyo und nimmt es in einem mit Wasser gefüllten Eimer mit zur Grundschule. Menschenjunge und Fischmädchen freunden sich an, doch dann wird Ponyo von ihrem erzürnten Vater ins Meer zurückgeholt. Sie möchte aber unbedingt bei ihrem geliebten Freund Sosuke an der Oberfläche bleiben und selbst ein Menschenkind werden. Also setzt sie ihre magischen Kräfte ein, um zu Sosuke und seiner resoluten Mutter Lisa zurückzukehren, und missachtet dabei die gefährlichen Konsequenzen...

In den frühen 40er Jahren befindet sich Japan auf Eroberungsfeldzug in Südostasien, doch hat es jetzt die USA zum Gegner und verspürt erstmals Gegenwind. 1943 muss auch der frisch verliebte Teenager Kamio einrücken und landet auf dem schon damals legendären kaiserlichen Schlachtschiff Yamato. Dort wird er zum Geschützmann ausgebildet, schließt neue Freundschaften und ächzt unter der Knute strenger Offiziere. Als 1945 eine Niederlage absehbar wird, geht nach dem Modell der Kamikaze auch die Yamato auf Selbstmordmission.