Die Handlung von Children of the Corn: Runaway folgt einer jungen schwangeren Ruth, die einem mörderischen Kinderkult in einer kleinen Stadt im Mittleren Westen entkommt. Sie verbringt das nächste Jahrzehnt damit, anonym zu leben, um ihrem Sohn die Schrecken zu ersparen, die sie als Kind erlebt hat. Sie landet in der kleinen Stadt Oklahoma, aber etwas verfolgt sie. Jetzt muss sie sich diesem Bösen stellen oder ihr Kind verlieren.

Der 14-jährige Joe Brinson zieht 1960 mit seiner Familie nach Great Falls in Montana, wo sie sich ein besseres Leben versprechen und ein einfaches Backsteinhaus bewohnen. Sein Vater Jerry arbeitet auf einem Golfplatz, wird aber schnell gefeuert, weil er unangemessen freundlich zu den Kunden war, und wird zu einem selbstmitleidigen Alkoholiker. Joe muss nicht nur seinen Vater auf der Couch sitzen sehen, auch bei dem ehelichen Zusammenbruch seiner Eltern muss er zusehen. Als Jerry plötzlich verkündet, dass er sich wie die meisten anderen Männer aus Great Falls zu den nahegelegenen Bergen begeben will, wo ein riesiger Waldbrand wütet, dessen Rauch sich langsam in der Stadt niederlässt, ist seine Frau Jeanette enttäuscht. Arbeitslose erhalten einen Dollar pro Stunde, wenn sie helfen gegen das Feuer zu kämpfen, und Jerry hüpft auf einen Lastwagen und lässt Jeanette und Joe allein zurück, ohne zu wissen, ob er jemals zurückkehren wird...

Nach einem hinterhältigen Schusswaffenattentat vermutet Andy, dass ein gefährlicher Amokläufer in seiner Heimat Kentucky auf freiem Fuß ist. Er deckt dessen Identität auf und glaubt, einer dunklen Verschwörung auf die Spur zu kommen, die mit dem Mädchen zu tun hat, das er liebt. Als Andys Verhalten an der High School jedoch immer irrationaler wird, sucht seine Mutter professionelle Hilfe.

Vor acht Jahren ist es der schwangeren Laura gelungen, sich aus den Fängen einer satanischen Sekte zu befreien. Heute lebt sie mit ihrem Sohn David ein beschauliches Vorstadtleben. Als Laura jedoch eines Nachts eine Gruppe Fremder in Davids Zimmer vorfindet, holt ihre düstere Vergangenheit sie ein. Trotz der Unterstützung des engagierten Polizisten Paul, macht sie sich große Sorgen um ihren Sohn. Seit dem nächtlichen Überfall leidet der Junge an einer mysteriösen Krankheit: Er kämpft mit unvorstellbaren Qualen, gegen die es nur ein einziges Heilmittel zu geben scheint. Laura will David um jeden Preis retten und muss sich entscheiden, wie weit sie für das Leben ihres Sohnes zu gehen bereit ist …

Joe Bell ist der Inbegriff von Männlichkeit, und als Ehemann und Vater ist er gewohnt zu brüllen, um zu bekommen, was er will. Jadin, sein gutaussehender Sohn im Teenageralter, ist schwul und wird an der High School gnadenlos gemobbt. Statt sich nach dessen Suizid in seiner Trauer zu verlieren reist Joe durch die USA, um mit Schülern und allen anderen zu reden, die ihm zuhören, wenn er über die Folgen von Mobbing spricht.