Vor 16 Jahren opferten sich die mächtigsten Zauberer der Magischen Dimension um die dunklen Kräfte des Bösen zu besiegen, die ihr Reich bedrohten. Nun liegt das Schicksal des verlorenen Königreichs in den Händen eines einzigen Mädchens: Bloom, der Hüterin der Drachenfeuers. Zusammen mit ihren Winx Club Feenfreundinnen muss sich Bloom ihrer größten Herausforderung stellen. In den Abgründen der dunklen Dimension müssen sie gegen die bösen Mächte antreten. Nur so kann Bloom ihre Eltern zurück ins Leben holen und endlich das Rätsel ihrer Herkunft lösen!

Für die Feen Bloom, Flora, Leyla, Musa, Stella und Tecna hat gerade das neue Schuljahr mit einer Begrüßungsfeier begonnen, als die Veranstaltung auch schon von den bösen Urhexen Icy, Darcy und Stormy ruiniert wird. Sie wollen dem Lebensbaum seine Kraft entziehen und damit die guten Mächte der Feen an sich reißen. Währenddessen hütet Bloom jedoch ein Geheimnis über ihren Verlobten Sky. Die sechs Feen müssen sich ihren Feindinnen nun mit vereinten Kräften stellen, um die Harmonie in Magix wiederherzustellen.

Weitgehend ohne Kontakt zum in der Ferne schuftenden Vater wuchs Melissa in einem Haushalt mit Mutter und Großmutter auf. Jetzt beginnt sie sich für Knaben zu interessieren und versucht ihr Glück beim machohaften Dorfschönling Daniele, der sie prompt benutzt und wegwirft. Frustriert beschließt Melissa, es den Kerlen fortan gleich zu tun. Sie wird nur mehr auf die eigenen Vorteile achten, Männer manipulieren, doch niemals lieben, und vor allem viel Sex haben. Und dann darüber ein Buch schreiben.

Alles scheint harmonisch an der Alfea Schule für Feen zu sein, an der die Winx mittlerweile als Tutoren für die Neuankömmlinge der Feen arbeiten. Aber die Trix, die Erzfeinde der Winx, schlagen zurück, denn sie wollen den Herrscherthron besetzen. Doch als sie das tun, wecken sie Politea - eine böse Nymphe, die bereit ist, einen Pakt mit den drei Hexen zu schließen. Sie erzählt ihnen, dass sie die Kraft des Thrones nur erlangen können, wenn sie Tritannus befreien. Dafür benötigen die Trix aber einen König: Sie denken sofort an Sky, den König von Eraklyon und den Verlobten von Bloom. Schon bald tauchen die Trix in Gardenia auf, enführen Sky und bringen ihn zum unendlichen Ozean. Die Winx eilen Bloom zu Hilfe um Sky zu befreuen. Doch werden sie es schaffen, Tritannus und seine Verbündeten zu stoppen?

Die New Yorkerin Maggie hat es nicht leicht mit ihrer rebellischen Tochter Summer. Auf einer gemeinsamen Reise nach Italien hofft sie, ihrer Tochter wieder näher zu kommen. Doch in einem toskanischen Dorf, das sie aus ihrer Jugendzeit kennt, trifft sie auf Luca, ihren gutaussehenden Ex-Freund. Es beginnt zu knistern - ein Moment, den Summer zu nutzen weiß. In Lucas Mutter Carmen findet der Teenager eine Verbündete, denn die alte Dame möchte dringend nach Rom, um ihre große Liebe wiederzusehen. Als das ungleiche Paar Lucas Auto stiehlt, heften sich Maggie und Luca an seine Fersen.