Die Riesenechse Godzilla wird bei der Zerstörung ihrer Insel immens radioaktiv verstrahlt. Doch das Monster Destroyah wütet in Japan und nur Godzilla kann es mit ihm Aufnehmen und die Menscheit retten.

Eine völlig neue Bedrohung gefährdet die Menschheit: Durch Zufall sind Zellteile von Godzilla in ein schwarzes Loch im Weltall gelandet und mutieren dort zu einem furchtbaren Monster: Spacegodzilla. Der neue Kampfroboter Mogera versucht vergebens, das Grauen aufzuhalten. Inzwischen wird Godzilla durch einen speziellen Sender mit dem telepathisch begabten Mädchen Miki verbunden und kann so von den Menschen kontrolliert werden. Inzwischen plant Spacegodzilla die Menschheit zu vernichten und die Erde für sich einzunehmen. Das gesamte Schicksal der Welt hängt nun an Godzilla, der sich auf die gewaltigste Schlacht der Menschheit gegen das übermächtige, außerirdische Monster vorbereitet.

Durch einen Meteoriteneinschlag erwacht Godzilla aus seinem Schlaf. Gleichzeitig wird auf einer Insel ein riesiges Ei gefunden, aus dem Mothra schlüpft. Aber auch Mothras böser Zwilling Battra erwacht aus dem ewigen Eis und so liefern sich die drei Monster einen Kampf, der ganze Städte in Trümmerwüsten verwandelt.

Forscher haben den Sohn von Godzilla gefangen und sie setzen die mechanische Superwaffe Mechagodzilla gegen seinen Vater ein. Mechagodzilla soll Godzilla per Laserkanonen ins Jenseits bringen - kann aber Godzillas zerstörerischen Weg nicht aufhalten.