Brunhilde ist ein Fischmädchen, das nicht nur zaubern kann - es ist auch verdammt neugierig. Eines Tages gelingt es ihr, mithilfe einer Qualle an die Wasseroberfläche zu kommen. Doch dort verfängt sie sich in einem Marmeladenglas, aus dem ihr der aufgeweckte Junge Sosuke heraushilft. Der Fünfjährige ist von dem Fischgeschöpf, das er als Goldfisch bezeichnet, sofort angetan, tauft es auf den Namen Ponyo und nimmt es in einem mit Wasser gefüllten Eimer mit zur Grundschule. Menschenjunge und Fischmädchen freunden sich an, doch dann wird Ponyo von ihrem erzürnten Vater ins Meer zurückgeholt. Sie möchte aber unbedingt bei ihrem geliebten Freund Sosuke an der Oberfläche bleiben und selbst ein Menschenkind werden. Also setzt sie ihre magischen Kräfte ein, um zu Sosuke und seiner resoluten Mutter Lisa zurückzukehren, und missachtet dabei die gefährlichen Konsequenzen...

Yentown, eine armselige Barackensiedlung außerhalb Tokyos, ist der Ort an dem viele Nicht-Japaner ihre Wünsche wahr werden lassen wollen. Die Gier nach Geld, dem Yen, eint die Bewohner unterschiedlichster Herkunft. Dort lebt das schüchterne Mädchen Ageha nach dem Tod ihrer Mutter bei der chinesischen Sängerin Glico, die in Yentown zur Hure wurde. Als ein Ageha bedrohender Yakuza getötet wird und dieser spurlos verschwinden soll, findet sich eine Kassette in dem Leichnam. Die dort gespeicherten Informationen verändern das Leben aller Beteiligten. Die Jagd einiger dunkler Gestalten nach dieser Kassette bedroht aber das Aufleben eines Wunschtraums...

Nach einem Sturm auf der Fuji-Insel Insel Pogo Pogo entdeckt der zwölfjährige Yosuke ein seltsames, offenbar gerade zur Welt gekommenes Lebewesen im Wasser. Yosukes Vater Tetsuro, ein Meeresbiologe, untersucht das Tier und kommt zu einem unglaublichen Ergebnis: Der kleine Meeresbewohner ist ein echter Plesiosaurus und damit ein Exemplar der vor 65 Millionen Jahren ausgestorbenen, urzeitlichen Wasserreptilien. Dies Wunder bleibt natürlich nicht lange unentdeckt, und schon bald müssen Yosuke und Tetsuro das Leben ihres neugewonnen kleinen Freundes vor den immer zudringlicher werdenden Menschen schützen...